來源：Nature Portfolio

傳粉昆蟲面臨着威脅。一項薈萃分析顯示，農用化學品、寄生蟲和營養失衡對蜜蜂有疊加的負面影響，並且殺蟲劑間的相互作用也會增加蜂類的死亡率。

全球有大約兩萬種野生和人工飼養的蜜蜂總科昆蟲爲花傳粉，以協助植物繁殖。在物種間錯綜複雜的關係網中，這些傳粉者是關鍵環節，這些網絡支持着具備生物多樣性的健康生態系統。此外，人類的一系列社會文化活動和經濟活動也從傳粉者多樣性中獲益良多，傳粉活動保證了作物產量，從而爲人類提供了基本的營養，以及健康多樣的飲食。在《自然》發表的一篇研究中，Siviter及同事報告的傳粉者危機將會危及這一切。

傳粉者和傳粉活動受到多種環境壓力的威脅，其中許多來自於人類活動（圖1）。這些壓力包括土地利用和氣候變化、集約農業、外來入侵生物的擴張，以及害蟲和病原體的威脅。每種單獨壓力對傳粉者造成的影響已得到了確認，但是仍然未知這些不同壓力之間的相互作用是否加劇了對傳粉者及傳粉作用的整體風險。生物多樣性和生態系統服務政府間科學政策平臺 （Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services）已經認識到這一問題，該平臺於2016年指出：“許多因素會直接影響傳粉者的健康、多樣性和豐度……它們的影響會結合起來，從而增加對傳粉者的整體壓力。”

圖1 | 多脅迫因子對蜂類的影響。集約化農業對傳粉者造成壓力。a， 與集約農業相關的活動減少了傳粉者的食物]。b， 用於作物傳粉的人工管理的高密度蜂羣與這些傳粉者被疾病與寄生蟲感染的風險有關。這對野生蜂類有疾病傳播的風險。c， 暴露於多種殺蟲劑爲傳粉者帶來又一種風險。d， Siviter等[5]進行了薈萃分析，指出了這些問題的組合（圖爲一些例子）對蜂類的影響。 

集約農業爲傳粉者種羣帶來了多種脅迫。人們使用殺菌劑和殺蟲劑等多種農用化學品來保護農作物，但蜂類等傳粉昆蟲在暴露於這些農用化學品時會造成急性或慢性生理損傷。野花爲傳粉者提供花粉和花蜜，但大規模集約農業缺少這些野花，從而增加了傳粉昆蟲的不利營養因素。另外，對人工飼養、高密度的傳粉用西方蜜蜂（或稱意大利蜂，Apis mellifera）種羣的工業運輸及利用，會增加傳粉者們暴露於寄生蟲和病原體的風險，進而可能導致疾病在野生傳粉者中散播。在過去的二十年中，許多單個實驗都研究了農用化學品、病原體和營養脅迫組合對蜜蜂的致死或亞致死效應。

Siviter及合作者們推進了我們在這方面的知識。他們通過量化的薈萃分析，研究農用化學品、病原體和營養脅迫兩兩之間的相互作用對蜂類健康的多方面影響。這一分析非常重要，因爲其廣泛地考慮了蜂類多方面的響應（如覓食行爲、記憶、死亡和蜂羣繁殖），並且其比較了多種脅迫的相互作用（比如，農用化學品-寄生蟲、寄生蟲-營養、農用化學品-農用化學品、寄生蟲-寄生蟲的相互作用）。

作者進行了大量的文獻搜索，收集了將近15000個相關的單個研究。Siviter和合作者們梳理了這些研究，關注了研究寄生蟲（微生物和無脊椎動物）、農用化學品和營養脅迫的混合效應對蜂類健康影響的實驗。作者們選取了其中可用的研究，這些研究均使用了平衡的、得到重複的實驗設計，並在每個處理中都提供了可供取用的數據（平均值、標準差和樣本量）。作者們嚴謹地選擇了研究內容並進行了嚴格的質量控制，最終選取了90個研究以進行進一步分析。

這些研究總共包含不同脅迫-蜂類響應組合的356個效應值（這一指標指出了所關注的因子和特定結果之間關係的強度）。作者們考慮了可能影響準確檢測蜂類響應的數據問題。這些問題包括：一個研究中多個因子的統計非獨立性、發表偏差（比如沒有陰性結果）、物種偏差（數據集中西方蜜蜂物種的數據佔主導），以及殺蟲劑劑量等實驗處理與蜂類在田間的實際接觸量（稱爲田間實際劑量）如何比較。

Siviter和同事檢驗了這些脅迫的相互作用是否具有協同性，即各因子混合效應大於其單獨作用的總和，比如說對某個蜂來說，一個脅迫因子加劇了另一種的影響，則認爲其具有協同效應。此外，作者們也檢驗了另外兩種效應，即多個脅迫因子的拮抗效應（一個脅迫因子減弱了另一個的影響）或累加效應（混合效應等同於各因子的獨立效應之和）。

他們的分析中有一個結果是一致的：多因子間協同效應會增加蜂類的死亡率——這正是最壞的情況，說明多個脅迫因子對蜂類生存會造成不成比例的巨大後果。不同農用化學品間的相互作用，而非其它因子，主導了總體的效應；在考慮了農用化學品劑量的田間實際劑量後這一結果仍然成立。這一結果確認，蜂類在集約農業環境中遭遇的農用化學品“混合毒酒”，會對種羣造成風險。包括寄生蟲和不利營養因素（包括與農用化學品的組合）在內的多脅迫因子的相互作用在總體上對蜜蜂死亡率有累加效應。

然而，作者們對生物學複雜性的深入分析表明，在考慮不同寄生蟲間或不同寄生蟲與營養脅迫間的相互作用時，就全部的累加、拮抗和協同效應對蜜蜂死亡率的影響而言，特定寄生蟲類羣間存在較大差異。這種響應的差異，加之除農用化學品之外，其他脅迫相互作用的研究樣本量較小，都指出我們需對此有所警醒，以及對生物脅迫的綜合效應需要更多研究。

耐人尋味的是，Siviter及同事們發現，脅迫因子對健康指標的非致死性影響（比如蜂類行爲或繁殖的改變、寄生蟲量或免疫系統功能的變化）主要表現爲累加效應而非協同效應。這些非致死性的改變將最終影響蜜蜂的死亡率。所以，所觀察到的農用化學品的協同效應如何增加蜂類的死亡率仍有待解釋。因此，我們需要做更多工作確認相關機制，以解釋化學品暴露如何與行爲或生理變化及死亡率相聯繫。

在數據集中，主要研究對象爲人工飼養的西方蜜蜂（A。 mellifera）種羣，所以作者們也在屬水平上，分別研究了蜜蜂屬（Apis）、 熊蜂屬（Bombus）、 切葉蜂屬（Megachile）和壁蜂屬（Osmia）的響應。蜜蜂屬的死亡率由多脅迫因子相互作用的協同作用所影響，定性上類似於全部蜂類屬的總體分析結果。關於其它蜂類屬的研究較少，但其中很多研究發現它們的死亡率表現出累加或拮抗效應。這指出了重要的一點，即研究工作和監管部門應該將其關注點從西方蜜蜂這一單一的、且多爲人工管理的蜂類物種，拓展至其它傳粉動物類羣的模式種，它們不同的生態和進化史都可能導致其對脅迫因子產生不同的響應。

Siviter及同事們關於多脅迫因子間的相互作用對蜜蜂的累積負面影響的發現，呼籲着人們去評估這種相互作用，以避免其對生物多樣性和健康生態系統的不可預見的影響。在世界的一些地區，正在開發對於植物保護產品的監管風險評估框架，以處理脅迫因子間亞致死的、長期及潛在的協同效應（見 go.nature.com/3f4ax5r），但生物和地理範圍必須進一步拓展。作者們承認，這些研究和參數之間的高度差異性需要一個適當謹慎的解釋。然而這也強調了我們需要在世界範圍內重新考慮殺蟲劑調控的風險評估方式。 

雖然集約化管理的農業景觀中存在棲息地資源（如花粉和蜂蜜資源）的普遍損失，但意外的是，營養缺乏並不經常能解釋蜂類的生理壓力（在365個效應值中僅有58個）。由此，營養壓力與病原體和農用化學品暴露如何相互作用，仍是一個需要填補的明顯空白。而且，確保對實驗處理進行校正以模擬現實環境條件，也將對風險評估工作大有裨益。這或許包括以接近半自然和高度人工調控場景的情形，結合實地化學品劑量、寄生蟲水平和時-空食譜多樣性這三個方面。

下一個挑戰是，在此類寄生蟲-營養-農用化學品相互作用的基礎之上，進一步考慮其它風險因子對傳粉的影響。通過結合相關性研究和實驗研究的方法，未來的研究最終必須考慮到營養-病原體-農用化學品間的相互作用，及人爲驅動的其它變化（比如氣候變化、污染、土地利用改變和入侵物種的擴散）的影響。儘管執行這種評估並非易事，但面對全球氣候變化導致的各種壓力組合，對於理解和評級傳粉者和傳粉面臨的相對風險，這些評估將會至關重要。